История этого Пражского аэропорта началась в далеком 1929 году, когда правительством тогда еще Чехословакии было принято решение о строительстве нового аэропорта, необходимость которого была обусловлена как необходимостью разделения военной и гражданской авиации, так и перегруженностью существующего на тот момент аэропорта «Прага-Кбелы» (Prague-Kbely Airport). В июле 1932 года в Праге, в административном районе «Рузине» (Ruzyně), по проекту архитектора А. Бенеша, началось строительство нового аэропорта, в последствии получившего название «Рузине» (Ruzyně). Одним из условий при его строительстве было использование как можно меньшей механизации, что было обусловлено высокой безработицей в Чехословакии в период экономического кризиса.
Строительство аэропорта было завершено 1 марта 1937 года, а 5 апреля 1937 года состоялось его официальное открытие, которым послужило приземление первого самолета Douglas DC-2, выполнявшего перелет Пьештяны-Злин-Брно-Прага. Через час в новом аэропорту совершил приземление самолет, выполнявший рейс по маршруту Вена-Прага–Берлин. На церемонии официального открытия многие иностранные эксперты признали новый Пражский аэропорт одним из лучших в Европе. В последствии, в 1937 году, на Международной выставке искусства и техники, проводимой в Париже, за техническую концепцию и архитектуру, аэропорт был награжден диплом и золотой медалью.
Географическое положение, близкое расположение к центру города, а также его удобство и функциональность способствовало повышенному интересу авиаперевозчиков того времени к его дальнейшему использованию, что в свою очередь способствовало значительному росту пассажиропотока и дальнейшему развитию аэропорта.
В период Второй мировой войны Пражский аэропорт «Рузине» (Ruzyně) находился под управлением немцев. Из аэропорта были отменены практически все авиарейсы, остался лишь один, выполнявшийся один раз в день, рейс по маршруту Берлин-Прага–Вена. Сохранившийся рейс выполнялся авиакомпанией Deutsche Lufthansa самолетом Junkers Ju 52. Вся остальная деятельность аэропорта была ориентирована на военные нужды Германии и Третьего рейха. Ангары аэропорта использовались для ремонта военных самолетов, а в самом аэропорту была организована летная школа, готовившая пилотов для немецкой авиации. Несмотря на оккупацию и военные действия развитие аэропорта продолжалось, строились новые взлетно-посадочные полосы, благодаря чему в 1945 году в Пражском аэропорту насчитывалось четыре взлетно-посадочных полосы протяженностью от 950 до 1800 метров.
После освобождения Чехословакии в мае 1945 года в аэропорту Праги были быстро восстановлены большинство гражданских авиарейсов выполнявшихся в довоенное время. В 1946 году было принято решение о строительстве новой взлетно-посадочной полосы и дальнейшем развитии аэропорта. Аэропорт постепенно модернизировали, расширили имевшиеся взлетно-посадочные полосы, добавили систему рулежных дорожек и ночное охранное оборудование. В 1947–1948 годах было начато строительство параллельной взлетно-посадочной полосы к северо-востоку и юго-западу.
Особенности расположения и планировки аэропорта позволяют, при необходимости, проводить его модернизации и дальнейшее расширение.
За свою историю аэропорт «Рузине» претерпел значительные усовершенствования, в результате чего стал одним из лучших в Европе.
В 2007 году на церемонии «World Aiport Awards» аэропорт «Рузине» был признан самым лучшем аэропортом в Центральной и Восточной Европе.
В период с мая 2012 года по 2014 год был произведен капитальный ремонт и модернизация основной взлетно-посадочной полосы, использовавшейся с 1963 года.
5 октября 2012 года, в честь первого президента Чешской Республики, аэропорт «Рузине» был переименован в Международный аэропорт имени Вацлава Гавела (Letiste Vaclava Havla Praha).
Вступление Чехии в состав Европейского союза способствовало значительному увеличению пассажиропотока, что в свою очередь способствовало стремительному развитию самого аэропорта, совершенствованию систем контроля, безопасности и комфорта как для пассажиров, так и для его сотрудников.